EKSPRESI GEN SELAMA DEFISIT AIR

EKSPRESI GEN SELAMA DEFISIT AIR
Nurhayati, Rizwan, Hanifah
Staf Pengajar Fakultas Pertanian UISU
ABSTRAK
Air merupakan sumber daya alam yang sangat penting bagi pertumbuhan tanaman. Pada
kondisi tertentu tanaman dapat mengalami defisit air, akibat transpirasi yang berlebihan
atau kurangnya ketersediaan air di daerah perakaran. Untuk mempertahankan diri
terhadap kondisi defisit air tersebut tanaman memiliki berbagai mekanisme, salah satu
adalah mekanisme secara fisiologi. Tanaman yang mengalami defisit air akan menghasilkan
produk-produk yang merupakan respons tanaman terhadap kondisi stress tersebut. Produk
yang dihasilkan merupakan hasil dari ekspresi gen yang mengalami induksi sebagai respons
terhadap signal defisit air yang diterimanya. Produk yang dihasilkan gen diklasifikasikan ke
dalam 2 grup yaitu: grup protein yang berfungsi dalam toleransi terhadap stress dan grup
protein yang berhubungan dengan pengaturan transduksi signal dan ekspresi gen sebagai
respons terhadap stress.
Kata kunci: Ekspresi gen, Defisit air
PENDAHULUAN
Selama siklus hidup tanaman mulai
dari berkecambah sampai panen tanaman
membutuhkan air. Proses-proses dalam
tubuh
tanaman
membutuhkan
air.
Besarnya kebutuhan air setiap fase
pertumbuhan selama siklus hidupnya tidak
sama. Hal ini berhubungan dengan proses
fisiologi dan morfologi tanaman (Kramer,
1983).
Defisit air menimbulkan pengaruh yang
kompleks terhadap tanaman. Secara
morfologi dan fisiologi pengaruh defisit air
dapat dilihat dari penampilan luas daun
individu, kecepatan muncul daun, aktivitas
asimilasi CO2, membuka menutup stomata,
kecepatan pertumbuhan biji dan pengisian
biji (Sinclair, Russel, dan Muschow, 2001).
Stress
air
menurunkan
luas
daun,
menurunkan kecepatan proses fotosintesis
dan alokasi asimilat dari tajuk ke akar (Earl
dan Davis, 2003). Pada kondisi stress berat,
berat kering akar meningkat 20 % sehingga
terjadi penurunan produksi biji (Tourchi dan
Shasidar, 2003). Penurunan kecepatan
fotosintesis akibat stress air ditunjukkan
beberapa tanaman yang berhubungan
dengan penurunan ketahanan daun (Lu
dan Neuman, 1999).
Menurunnya laju
fotosintesis secara langsung pada tanaman
yang mengalami cekaman air juga akibat
protoplasma dan atau kloroplas yang
mengalami dehidrasi sehingga mempunyai
kapasitas yang rendah untuk fotosintesis
(Riccardi et al., 1998). Mekanisme yang
mendasari penurunan produksi pada
kondisi stress adalah produksi spesies
oxygen reaktif (ROS) yang dapat merusak
lemak, asam nukleat, dan protein sehingga
menyebabkan gangguan proses fisiologis
(Yan et al., 2003).
Berbagai
respons
yang
timbul
terhadap defisit air tergantung pada
tingkat dan lama stress, genotipe tanaman,
tahap pertumbuhan, dan faktor lingkungan
yang mempengaruhi stress. Pada tingkat
sel, gen yang mengalami stress air akan
terinduksi.
Dengan
melakukan
isolasi
terhadap gen yang terinduksi tersebut
dapat dipelajari fungsi produk gen tersebut
dan lintasan yang menyebabkan gen
mengalami induksi. Induksi mengkibatkan
perubahan ekspresi gen yang merupakan
hal yang mendasar untuk menunjukkan
berbagai respons yang terjadi selama stress
dan mengontrol panjang dan pendeknya
respons. Respons tanaman terhadap defisit
air diawali dengan lintasan transduksi signal
dan dimanifestasikan dalam perubahan
tingkat
sel,
fisiologis,
dan
tingkat
pertumbuhan (Bray, 1993).
Ekspresi gen selama stress diantisipasi
untuk mendukung toleransi sel terhadap
dehidrasi melalui proteksi fungsi sitoplasma,
perubahan
potensial
air
sel
untuk
mendukung pengambilan air, mengontrol
akumulasi ion, dan lebih lanjut mengatur
ekspresi gen. Ekspresi gen selama stress
dapat dikelompokkan menjadi gen yang
menunjukkan toleransi dan ada pula yang
merupakan gen yang peka terhadap stress.
Gen menunjukkan toleransi terhadap stress
dan akumulasi produk gen tersebut
JURNAL PENELITIAN BIDANG ILMU PERTANIAN Volume 4, Nomor 1, April 2006: 18-23
19
merupakan suatu
respons adaptasi
terhadap kekeringan (Bray, 1997).
EKSPRESI GEN SELAMA PERIODE DEFISIT
AIR
Sejumlah respons terhadap defisit air
dikontrol oleh gen dengan berbagai fungsi
yang berbeda. Ketika air hilang dari sel,
proses
pengaturan
dimulai
dari
metabolisme sel ke kondisi seluler baru.
Pada
waktu
yang
bersamaan,
penghambatan
pertumbuhan,
dan
perubahan lintasan perkembangan yang
akan menghasilkan perubahan ekspresi
gen. Beberapa gen yang diinduksi oleh
defisit air mengkode produk gen yang
diduga berfungsi untuk melindungi fungsi
sel (Gambar 1).
Pada Gambar 1 dapat dilihat bahwa
stress air mengakibatkan munculnya suatu
suatu signal. Signal tersebut diterima oleh
suatu penerima signal (signal perception)
yang selanjutnya ditransduksi oleh berbagai
faktor seperti ABA, Ca2+ dan IP3. Signal yang
ditransduksikan tersebut diterima oleh gen
sehingga gen terinduksi dan menghasilkan
berbagai produk. Produk yang dihasilkan
gen diklasifikasikan ke dalam 2 grup yaitu:
I. Grup Protein yang Berfungsi dalam
Toleransi terhadap Stress Yaitu:
- Protein yang memiliki celah saluran air
yang
berhubungan
dengan
perpindahan air melalui membran
- Enzim yang dibutuhkan dalam biosintesis
osmolit (prolin, betain, dan sukrosa).
- Protein yang berfungsi melindungi makro
molekul dan membran (LEA protein,
osmotin, chaperon, dan protein pengikat
mRNA).
- Protease untuk perombakan protein (thiol
proteases, clp proteases, ubiquitin).
- Detoxifikasi
enzim
(glutathione
Stransferase, epoxide hydrolase, catalase,
superoxide
desmutase,
ascorbat
peroksidase) (Shinozaki dan Shinozaki,
1997).
WATER STRESS
SIGNAL PERCEPTIO N
SIGNAL TRANSDUCTIO N
GENE EXPRESSIO N
GENE PRO DUCTS
FUNCTIONAL
PROTEINS
REGULATORY
PROTEINS
Water channel proteins
Transcription factors
MYB, MYC, bZIP
Key enzymes for osmolyte
biosynthesis
(proline, betaine, sugars)
Protein kinases
MAPK, MAPKKK,
S6K, CDPK, SNF1
Chaperones
Phospholipase C
LEA proteins
14 – 3 – 3 proteins
Proteinases
Detoxicating enzymes
STRESS TO LERAN CE,
STRESS RESPO NSE
Gambar 1.
Fungsi Produk yang Dihasilkan oleh Gen yang Terinduksi oleh Stress Air, yaitu
sebagai Toleransi dan Respons terhadap Stress. Fungsi Produk Gen Terbagi dalam
Dua Kelompok Yaitu: 1. Berhubungan dengan Toleransi dan Adaptasi terhadap
Stress dan 2. Pengaturan Protein yang Berfungsi dalam Ekspresi Gen dan Transduksi
Signal sebagai Respons terhadap Stress (Shinozaki dan Shinozaki, 1997).
20
Ekspresi Gen Selama Defisit Air
(Nurhayati, Rizwan, Hanifah)
Membrane Protection
Or Water Replacement
Ion Sequestration
Na+
PO4+
Na+
PO4+
Na+
PO4+
Na+
PO4+
Chaperone
Water-Channel Protein
H20
Ubiquitin
Water
Deficl
t
tonoplast
+
ubiquitin
Protease
Substrate
proline, betaine
sucrose, pinisol
aldose, etc.
Osmolyte Syinthesis
Protease Inhibitor
Gambar 2.
Fungsi Produk Gen yang Diinduksi oleh Defisit Air untuk Mempertahankan
Fungsi Sel Selama Periode Kehilangan Air yang Meliputi Perlindungan terhadap
Struktur Sel dan Pengaturan Osmosis (Bray, 1993).
Beberapa gen yang diinduksi oleh
stress mengkode protein, contohnya enzim
untuk
biosintesis
prolin
diekspresikan
tanaman transgenik yang menunjukkan
toleransi terhadap stress (Kavi Kishor et al.,
1995).
II. Grup Protein yang Berhubungan dengan
Pengaturan
Transduksi
Signal
dan
Ekspresi Gen sebagai Respons terhadap
Stress Yaitu: Protein Kinases, Faktor
Trasnkripsi, PLC, dan protein 14-3-3
Beberapa gen yang diinduksi oleh
defisit air mengkode produk gen yang
diduga berfungsi untuk melindungi fungsi
sel. Secara garis besar ada dua fungsi grup
protein yang berfungsi dalam toleransi
terhadap stress yaitu:
1.
Proteksi Struktur Sel
Sejumlah produk gen yang dihasilkan
diduga untuk melindungi struktur sel dari
efek kehilangan air. Gen-gen ini sering
disebut lea yang merupakan gen yang
pertama
kali
diekspresikan
selama
pematangan dan fase
pengeringan
dalam perkembangan biji (Barker et al.,
1988). Gen-gen ini diekspresikan pada
jaringan
vegetatif selama periode
kehilangan air akibat defisit
air, stress
osmotik, dan stress suhu rendah. Paling
sedikit ada 6 kelompok gen lea yang telah
teridentifikasi, berdasarkan rangkaian asam
amino yang mirip pada beberapa spesies
(Dure, 1993b). Mayoritas produk lea gen
adalah hidropilik predominan, komposisi
asam amino umumnya tidak terdapat Cys
dan Trp dan terdapat di sitoplasma.
Rangkaian asam amino individual dan
protein struktur pada masing-masing grup
LEA protein diduga mempunyai fungsi
Fungsi
yang
spesifik
(Dure,
1993b).
diperkirakan termasuk mengendalikan ion
asing, proteksi protein, proteksi membran,
dan renaturasi protein (Gambar 2).
JURNAL PENELITIAN BIDANG ILMU PERTANIAN Volume 4, Nomor 1, April 2006: 18-23
21
Satu dari grup protein LEA (famili D-7,
atau grup 3) diduga mempunyai peranan
dalam
mengendalikan
ion
yang
terkonsentrasi selama dehidrasi sel. Protein
ini memiliki pola 11-mer asam amino
dengan rangkaian umum TAQAAKEKAGE
yang diulang sebanyak 13 kali (Dure,
1993a). Pola ini diduga membentuk
amphiphilic α-helix. Permukaan hidrofobik
penting dalam pembentukan homodimer
dan permukaan luar yang mengendalikan
ion yang konsentrasinya meningkat selama
defisit air (Dure, 1993a). Grup LEA protein
yang lain (family D-29 atau grup 5) juga
diduga
mengendalikan
ion
selama
kehilangan air. Grup ini juga memiliki 11-mer
yang diulang dalam masing-masing asam
amino dalam pola kimia yang mirip grup 3.
Grup protein LEA lain (family D-19 family
atau grup 1) diduga meningkatkan
kapasitas mengikat air. Protein-protein ini
memiliki persentase asam amino Gly. Satu
dari anggota group ini, Em, yang diduga
memiliki kapasitas yang tinggi untuk
pengikatan air. Grup 4 protein LEA (family
D-113) berfungsi untuk memelihara struktur
membran. Paling sedikit terdapat 30 gen
yang
berbeda
diidentifikasi
sebagai
anggota grup gen lea 2 (family D-11).
Fungsi lain yang mungkin termasuk adalah
sebagai struktur protein cadangan (Dure,
1993b).
Stress air menginduksi aktivitas gen
yang berguna untuk melindungi struktur sel.
Protein-protein yang disintesis sebagai
akibat ekspresi gen mempunyai fungsi
penting pada kondisi defisit tersebut
ekspresi
gen
yang
berbeda
akan
menyebabkan perbedaan toleransi dalam
spesies. Fungsi produk gen ini akan
dibutuhkan selama stress berat, karena bila
air
yang
cukup
tersedia
hilang
mengakibatkan kerusakan struktur sel (Bray,
1993).
2.
Penyesuaian
Osmotis
(Osmotic
Adjustment)
Mempertahankan potensial air total
selama defisit air dapat dicapai melalui
osmotic adjustment (penyesuaian osmotis).
Reduksi potensial air sel di bawah potensial
air eksternal dihasilkan dari penurunan
potensial osmotis, menyebabkan air pindah
ke dalam sel. Potensial osmosis di dalam sel
22
lebih rendah dengan cara mengakumulasi
osmolit
(solut
yang
cocok)
dalam
sitoplasma. Gen-gen yang mengkode
enzim untuk tahap-tahap ini untuk
pembentukan osmolit telah diidentifikasi
dalam beberapa kasus
menunjukkan
bahwa gen-gen tersebut diinduksi oleh
defisit air (Bray, 1997).
Gen mempunyai peranan dalam
proteksi dan osmotic-adjustment. Begitupun
gen yang diisolasi tersebut mempunyai
fungsi-fungsi lain yang bermacam-macam
selama stress air. Gen yang berhubungan
dalam 2 tipe mekanisme degradasi protein
yaitu protease dan ubiquitin, dirangsang
oleh stress air. Produk gen ini berhubungan
dengan
degradasi
protein
yang
mengalami
denaturasi
selama
sel
kehilangan air. Peniadaan mekanisme
degradasi adalah inhibitor protein yang
juga dirangsang oleh stress air. Sebagai
tambahan gen yang berpotensial dalam
mengatur dan memberi signal selama
periode stress air seperti protein kinase,
protein inti dan protein pengikat RNA telah
diidentifikasi (Cellier et al., 1998).
Penyesuaian metabolisme tingkat sel
yang disebut osmoregulasi. Tanaman yang
toleran kekeringan memiliki produktivitas
yang tinggi pada potensial air rendah
karena memiliki kemampuan osmoregulasi
yaitu kemampuan penyesuaian osmosis.
Osmoregulasi dilakukan dengan cara
akumulasi solut sebagai respons terhadap
stress air. Kemampuan tersebut berbeda di
antara kultivar tanaman (Angadi dan Entz,
2002). Tanaman yang memiliki osmoregulasi
tinggi dapat mempercepat pembungaan
yang berhubungan dengan peningkatan
produksi (Sinclair dan
Muchow, 2001).
Tanaman tersebut mampu secara aktif
mengakumulasi solut dalam sel dan
mempertahankan turgor dalam kondisi
defisit air. Tekanan turgor merupakan
tenaga untuk perluasan sel. Selanjutnya
dari segi produksi dapat menghasilkan biji
yang lebih banyak akibat tingginya fertilitas
dan kurangnya aborsi bunga (Karyudi dan
Fletcher, 2002).
Osmoregulasi berhubungan dengan
akumulasi
solut
pada
sel
untuk
mempertahankan tekanan turgor. Solut
yang diakumulasi berbeda antar-jenis
tanaman. Pada tanaman Phalaris tuberosa
Ekspresi Gen Selama Defisit Air
(Nurhayati, Rizwan, Hanifah)
terjadi akumulasi alkaloid bila terjadi
peningkatan stress kelembaban (Williiam,
2002).
Pada tanaman Coleus blume
kandungan stachytose, galactinol, glukosa,
raffinosa, sukrosa, fruktosa, pati, dan omethyl-inositol akan meningkat pada jam
10 - 12 siang dan menurun pada sore hari,
hal
ini
berhubungan
dengan
meningkatnya suhu yang berhubungan
dengan transpirasi dan defisit air. Tanaman
yang mengalami kekeringan memiliki
kandungan karbohidrat yang lebih rendah
daripada tanaman kontrol namun untuk Omethyl-inositol justru lebih tinggi pada
tanaman yang mengalami kekeringan
tersebut (Pattanagul dan Madore, 1999).
Pada tanaman tembakau transgenik
(Nicotiana tobacco) dalam kondisi kering
senyawa pengikat protein (binding-protein)
meningkat
untuk
mempertahankan
turgiditas pucuk dan kandungan air.
Ekspresi binding-protein tersebut untuk
mencegah dehidrasi sel, daya hantar
stomata, dan kecepatan transpirasi dalam
daun yang mengalami kekeringan. Defisit
air
tidak
mempengaruhi
kecepatan
fotosintesis, mungkin disebabkan tingkat
penyesuaian osmosis yang besar dalam
daun.
Meskipun
fotosintesis
dapat
dipertahankan
dalam
daun
yang
mengalami stress air tersebut namun
pertumbuhan daun terhambat. Asimilat
yang tidak digunakan untuk pertumbuhan
daun kemudian digunakan tanaman untuk
meningkatkan akumulasi solut dalam
jaringan daun. Dengan demikian tekanan
turgor dalam daun dapat dipertahankan.
Fotosintesis merupakan sumber utama
larutan organik yang terakumulasi dalam
kondisi
stress
air
dalam
usaha
mempertahankan turgor sel (Alvim et al.,
2001).
Untuk memberi respons terhadap
tekanan osmotis internal yang tinggi maka
sel
mengakumulasi
gliserol
untuk
mengkompensasi perbedaan potensial air
antar-dalam dan luar sel
pada
Sacenaromyces cerevisiae. Osmoregulasi
tinggi merupakan signal oleh 2 membran
osmosensors. Signal dikirim melalui MAP –
kinase cassade (HOG), yang meningkatkan
ekspresi lintasan biosintetis gliserol. Gliserol –
3 – P – dehidrogenase di kode oleh dua
gen GDP yang mengkatalisator reaksi
pertama dari dihidroksiaseton – p menjadi
gliserol – 3 – p, yang mengkonversi gliserol
menjadi gliserol – 3 – phosphatase (GPP),
yang
dikodekan
oleh
GPP
gen.
Peningkatan
produksi
gliserol
menyebabkan peningkatan konsentrasi
gliserol antar-sel, karena meningkatnya
permeabilitas membran terhadap gliserol
pada kondisi stress osmotis (Shen et al.,
1999) .
Tanaman jagung yang mengalami
stress air selama 10 hari menunjukkan
perubahan protein dalam daun, yaitu 78
protein dari 413 protein menunjukkan variasi
kuantitatif yang nyata (meningkat atau
menurun), dengan 38 jenis menunjukkan
ekspresi yang berbeda dalam 2 genotipe,
11 protein meningkat 1.3 – 5 x pada
tanaman stress, dan 8 protein ditemui
hanya pada tanaman stress. Protein
diketahui berhubungan dengan stress air,
sebagai respons terhadap ABA, beberapa
enzim berhubungan dengan lintasan
metabolis seluler seperti glikolisis dan siklus
kreb. Lenolase dan triose phosphate
(somerase) teridentifikasi, beberapa yang
lain, termasuk caffeate O-methyl transferase,
yang menginduksi lignifikasi (Ricarcdi et al.,
1998).
Tanaman
tembakau
transgenik
meningkatkan akumulasi manitol untuk
meningkatkan toleransi terhadap stress.
Gen asing diintroduksi dari Escherichia coli,
meningkatkan akumulasi manitol dalam
daun tembakau. Sesudah 30 hari diberi
perlakuan salinitas, tanaman transgenik
tersebut
yang
memproduksi
manitol
memiliki panjang pucuk yang lebih besar
dan
menurunkan
kehilangan
berat
dibandingkan tanaman yang dikontrol oleh
stress. Introduksi gen asing ke dalam
tembakau digunakan untuk menegaskan
pentingnya akumulasi osmolite selama
stress (Bray, 1993).
DAFTAR PUSTAKA
Alvim, F. C., S. M. B. Carolino., J. C. M.
Cascardo., C. C. Nunes., C. A.
Martinez., W. C. Otani and E. P. B.
Fontes.
2001.
Enhanced
Accumulaions of BIP in Transgenic
Plants Confers Tolerance to Water
JURNAL PENELITIAN BIDANG ILMU PERTANIAN Volume 4, Nomor 1, April 2006: 18-23
23
Stress. Plant Physiology, July 2001,
Vol. 126, pp.1042 - 1054.
Angadi, S. V. and M. H. Entz. 2002. Water
Relations of Standard Height and
Dwarf Sunflower Cultivars. Crop
Science 42:152-159.
Baker J, Steele, C and Dure I, III. 1988.
Sequence and Characterization of 6
Lea Proteins and Their Genes from
Cotton. Plant Mol Biol 11:277-291.
Bray E. A. 1993. Molecular Responses to
Water Deficit. Plant Physiol 103: 10351040.
Bray E. A. 1997. Plant Responses to Water
Deficit. Trends Plant Sci 2: 48-54.
Cellier, F., G. Conejero., J. C. Breitler and F.
Casse.
1998.
Molecular
and
Physiological Responses to Water
Deficit in Drought-Tolerant and
Drought-Sensitive Lines of Sunflower.
Plant Physiol 116:319-328.
Dure L. III. 1993a. A Repeating ii-mer Amino
Acid Motif and Plant Desiccation.
Plant J 3: 363-369.
Dure L. III. 1993b. Structural Motifs in Lea
Proteins. In TJ Close, EA Bray, eds,
Plant
Responses
to
Cellular
Dehydration during Environmental
Stress. Current Topics in Plant
Physiology, Vol. 10. American
Society
of
Plant
Physiologist,
Rockville, MD, pp 91-103.
Earl, H. J and R. F. Davis. 2003. Effect of
Drought Stress on Leaf and Whole
Canopy Radiation Use Efficiency
and Yield of Maize. Agronomy
Journal
95:688-696.
American
Society of Agronomy.
Karyudi
dan
R.
J.
Fletcher.
2002.
Osmoregulations Capacity in Bird
Seed Millet Under Conditions of
Water Stress. I. Variation in Setaria
and Panicum Miliaceum. Euphytica
125: 337 - 348.
Kavi Kishor PB, Hong Z, Miao G-H, Hu CAA,
Verma DPS. 1995. Overexpression of
5-carboxylate
Δ1-pyrroline
Synthetase
Increases
Proline
24
Production
and
Confers
Osmotolerance in Transgenic Plants.
Plant Physiol 108: 1387-1394.
Klusener, B., J. J. Young., Y. Murata, G. J.
Allen., I. C. Mori, V. Hugouvieux and
J. I. Schroeder. 2002. Convergence
of Calcium Signal g Pathways of
Pathogenic Elicitors and Abcisic
Acid in Arabidopsis Guard Cells.
Plant Physiol, December 2002, Vol.
130, pp 2152-2163.
Kramer, P. J. 1983. Water Relations of Plants.
Academic Press, London.
Lu, C and P. M. Neumann. 1999. Inhibits
Hydraulic Conductance and Leaf
Growth in Rice Seedlings but Not the
Transport of Water via MercurySensitive Water Channels in the
Root. Plant Physiology 120 (1):143.
Pattanagul, W and M. A. Madore. 1999.
Water Deficit Effect’s on Raffinose
Family Oligosacc Haride Metabolism
In
Coleus.
Plant
Physiology,
November 1999, Vol. 121, pp. 987 993.
Riccardi, F., P. Gazeau, D. De Vienne and
M. Zivy. 1998. Protein Changes in
Response to Progresive Water Deficit
in Maize. Plant Physiol. 117: 1253 1263.
Shen, B., S. Hohmann., R. G. Jensen and H.
J. Bohnert. 1999. Roles of Sugar
Alcohols
in
Osmotic
Stress
Adaptation.
Replacement
of
Glycerol by Mannitol and Sarbitol in
Yeast.
Shinozaki K, Yamaguchi-Shinozaki K. 1997.
Molecular Responses to Drought
and
Cold
Stress.
Curr
Opin
Biotechnol 7: 161-167.
Sinclair, R. R and Russell C. Muchow. 2001.
System Analysis of Plant Traits to
Increase Grain Yield on Limited
Water Supplies. Agronomy Journal
93:263-270. American Society of
Agronomy.
Ekspresi Gen Selama Defisit Air
(Nurhayati, Rizwan, Hanifah)
Tourchi, M., H. E. Shashidhar., T. M. G. S.
Hittalmani. 2003. Performance of
Backcrosses Involving Transgressant
Doubled Haploid Lines in Rice under
Contrasting Moisture Regimes. Crop
Science 43:1448:1456.
William.
2002. Stress Protection of
Transgenic Tobacco by Production
of the Osmolyte Mannitol. Science
259: 508-510.
Yan, J., Jing Wang, D. Tissue, A. S. Holaday,
R. Aven and Hong Zhang. 2003.
Photosynthesis and Seed Production
Under Water-Deficit Conditions in
Transgenic Tobacco Plants That
Overexpress
an
Arabidopsis
Ascorbate Peroxidase Gene. Crop
Science
43
(4)
:
1477.
JURNAL PENELITIAN BIDANG ILMU PERTANIAN Volume 4, Nomor 1, April 2006: 18-23
25